Neuromuscular DiseasesNeuromuscular DiseasesНервно-мышечные болезни2222-87212413-0443Publishing House ABV Press47210.17650/2222-8721-2022-12-1-10-20LECTURES AND REVIEWSЛЕКЦИИ И ОБЗОРЫUltrasound elastography of muscles in cerebral palsy: systematic reviewУльтразвуковая эластография мышц у детей с детским церебральным параличом: систематический обзор литературыhttps://orcid.org/0000-0002-7651-8485KenisV. M.КенисВ. М.
Russian Federation

Vladimir Markovich Kenis

64–68 Parkovaya St., Saint Petersburg 196603

47 Piskarevskiy Prospekt, Saint Petersburg 195067

Владимир Маркович Кенис

196603 Санкт-Петербург, ул. Парковая, 64–68

195067 Санкт-Петербург, Пискаревский проспект, 47

kenis@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5762-4477SapogovskiyA. V.СапоговскийА. В.
Russian Federation

64–68 Parkovaya St., Saint Petersburg 196603

196603 Санкт-Петербург, ул. Парковая, 64–68

https://orcid.org/0000-0003-1139-5573MelchenkoE. V.МельченкоЕ. В.
Russian Federation

64–68 Parkovaya St., Saint Petersburg 196603

196603 Санкт-Петербург, ул. Парковая, 64–68

https://orcid.org/0000-0002-6655-4108AgranovichO. E.АграновичО. Е.
Russian Federation

64–68 Parkovaya St., Saint Petersburg 196603

196603 Санкт-Петербург, ул. Парковая, 64–68

https://orcid.org/0000-0001-7843-9564ShubinaA. I.ШубинаА. И.
Russian Federation

64–68 Parkovaya St., Saint Petersburg 196603

196603 Санкт-Петербург, ул. Парковая, 64–68

https://orcid.org/0000-0003-3834-2463ZhurbitskayaM. V.ЖурбицкаяМ. В.
Russian Federation

64–68 Parkovaya St., Saint Petersburg 196603

196603 Санкт-Петербург, ул. Парковая, 64–68

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma SurgeryФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр детской травматологии и ортопедии им. Г. И. Турнера» Минздрава РоссииNorth-Western State Medical University named after I. I. MechnikovФГБОУ ВО «Северо-Западный государственный медицинский университет им. И. И. Мечникова» Минздрава России140220221211402202214022022Copyright ©; 2022, Kenis V.M., Sapogovskiy A.V., Melchenko E.V., Agranovich O.E., Shubina A.I., Zhurbitskaya M.V.Copyright ©; 2022, Кенис В.М., Сапоговский А.В., Мельченко Е.В., Агранович О.Е., Шубина А.И., Журбицкая М.В.2022Kenis V.M., Sapogovskiy A.V., Melchenko E.V., Agranovich O.E., Shubina A.I., Zhurbitskaya M.V.Кенис В.М., Сапоговский А.В., Мельченко Е.В., Агранович О.Е., Шубина А.И., Журбицкая М.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://nmb.abvpress.ru/jour/article/view/472

Quantitative analysis of skeletal muscles in cerebral palsy is an important but unsolved problem. Ultrasound elastography is a group of diagnostic methods that allow visualizing tissue stiffness, measuring and displaying biomechanical properties of tissues. The aim of our study was to conduct a systematic analysis of literature on ultrasound elastography of skeletal muscles in children with cerebral palsy.A literary search for keywords in the databases PubMed, Google Scholar, eLIBRARY was carried out. The inclusion criteria were nosology (cerebral palsy), age (up to 18 years) and the study design (original study in ultrasound elastography of the skeletal muscler), as well as the availability of detailed information about the technical issues, demographic and clinical data.The final analysis included 20 publications. Patients with hemiplegic cerebral palsy were most often studied, with the healthy side used as a control, shear wave elastography was used more often, in which both share wave velocity and shear modulus were assessed, and linear probes were used more often. The most frequent anatomical objects were the calf muscles. Most often, elastography was used to assess the results of botulinum therapy, and demonstrated an increase in muscle elasticity after treatment.Ultrasound elastography as a method od assessment of the mechanical properties of skeletal muscles in children with cerebral palsy cannot be considered suitable as a routine study at the moment. But the method showed promising results for the research purposes: all the publications we analyzed demonstrated significant difference in elastography indicators both when comparing with unaffected limb or with healthy controls. Positive changes were also detected after various therapeutic interventions aimed to reducing muscle tone and retraction e. g. botulinum toxin injections.The absence of a unified approach to muscle elastography in children with cerebral palsy was demonstrated, both for data obtaining and interpretation. In general, ultrasound elastography of the skeletal muscles in children with cerebral palsy is a promising method for qualitative and quantitative assessment of muscle tissue that requires further development. Improvement of technology, standardization of technique and measurements will further expand the usage of this method.

Ультразвуковая эластография – это группа диагностических методов, позволяющих визуализировать жесткость ткани, осуществлять измерения и отображать биомеханические свойства тканей. Целью работы было проведение систематического анализа имеющихся в литературе данных исследований, посвященных эластографии мышцы у детей с детским церебральным параличом (ДЦП).Проведен поиск литературы по ключевым словам в базах данных PubMed, Google Scholar, eLIBRARY. Критериями включения публикаций в анализ являлись соответствие нозологии (ДЦП), возрасту (до 18 лет) и использованному методу исследования (ультразвуковая эластография мышц), их дизайн (оригинальное исследование), а также наличие подробных сведений о методике исследования, описание возрастных, демографических и клинических показателей.В основной анализ вошло 20 публикаций. Наиболее часто изучались пациенты с гемипаретическими формами ДЦП, при этом в качестве контроля использовалась здоровая сторона, чаще использовалась эластография сдвиговой волной, при которой оценивались как ее скорость, так и модуль сдвига, чаще применялись линейные датчики. Наиболее частым анатомическим объектом были мышцы голени. Наиболее часто эластография использовалась для оценки результатов ботулинотерапии и показывала увеличение эластичности мышцы после лечения.Исследование механических свойств скелетных мышц у детей с ДЦП с помощью ультразвуковой эластографии находится в стадии разработки, и на данный момент эту методику нельзя считать подходящей в качестве рутинного исследования. В исследовательских целях данный метод показал свою информативность: все анализированные нами публикации продемонстрировали существенное отличие показателей эластографии как при сравнении пораженных мышц с мышцами непораженной конечности или здоровых детей, так и при исследовании после проведения различных терапевтических воздействий, направленных на снижение тонуса и ретракции мышцы.Продемонстрировано отсутствие единого подхода к эластографии мышцы у детей с ДЦП с точки зрения как техники получения информации, так и ее анализа и интерпретации. Эластография мышц у детей с ДЦП является перспективным методом исследования состояния мышечной ткани, требующим дальнейшего развития. Совершенствование технологии, методик получения изображения и его обработки, стандартизация техники позволят в дальнейшем расширить область применения данного метода.

infantile cerebral palsyultrasound elastographymusclessystematic reviewдетский церебральный параличультразвуковая эластографиямышцысистематический обзорKlochkova O.A., Kurenkov A.L., Kenis V.M. Development of contractures in spastic forms of cerebral palsy: Pathogenesis and prevention. Ortopediya, travmatologiya i vosstanovitelnaya hirurgiya detskogo vozrasta = Pediatric Traumatology, Orthopaedics and Reconstructive Surgery 2018;6(1):58–66. (In Russ.). DOI: 10.17816/PTORS6158-66.Клочкова О.А., Куренков А.Л., Кенис В.М. Формирование контрактур при спастических формах детского церебрального паралича: вопросы патогенеза. Ортопедия, травматология и восстановительная хирургия детского возраста 2018;6(1):58–66.Suresh N., Garg D., Pandey S. et al. Spectrum of movement disorders and correlation with functional status in children with cerebral palsy. Indian J Pediatr 2021;abstr.1070. DOI: 10.1007/s12098-021-03785-7.Kurenkov A.L., Batysheva T.T., Vinogradov A.V., Zjuzjaeva E.K. Spasticity in cerebral palsy: diagnosis and treatment strategies. Zhurnal nevrologii i psihiatrii im. S.S. Korsakova = S.S. Korsakov Journal of Neurology and Psychiatry 2012;112(7–2):24–8. (In Russ.).Куренков А.Л., Батышева Т.Т., Виноградов А.В., Зюзяева Е.К. Спастичность при детском церебральном параличе: диагностика и стратегии лечения. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова 2012;112(7–2):24–8.Wu C., Wang T. Measurement of muscle stiffness in children with spastic cerebral palsy. Radiology 2012;265:647. DOI: 10.1148/radiol.12121223.Tishin A.A., Kuznetsov S.N. Basic principles and methods of ultrasonic elastography. Elektronnye informacionnye sistemy = Electronic information systems 2019;(2):21–32. (In Russ.).Тишин А.А., Кузнецов С.Н. Основные принципы и методы ультразвуковой эластографии. Электронные информационные системы 2019;(2):21–32.Izranov V.A., Kazantseva N.V., Martinovich M.V. et al. Vestnik Baltijskogo federal’nogo universiteta im. I. Kanta = Bulletin of the Baltic Federal University. I. Kant. Series: Natural and Medical Sciences 2019;(2):69–87. (In Russ.).Изранов В.А., Казанцева Н.В., Мартинович М.В. и др. Физические основы эластографии печени. Вестник Балтийского федерального университета им. И. Канта. Серия: Естественные и медицинские науки 2019;(2):69–87.Ophir J., Céspedes I., Ponnekanti H. et al. Elastography: a quantitative method for imaging the elasticity of biological tissues. Ultrason Imaging 1991;13(2):111–34. DOI: 10.1177/016173469101300201.Postnova N.A., Borsukov A.V., Morozova T.G. et al. Compression elastography of the liver: technique, production features elastograms, analysis of errors and artifacts (lecture). Radiologiya-praktika = Radiologypractice 2015;50(2):45–54. (In Russ.).Постнова Н.А., Борсуков А.В., Морозова Т.Г. и др. Компрессионная эластография печени: методика, особенности получения эластограмм, анализ ошибок и артефактов (лекция). Радиология-практика 2015;50(2):45–54.Shikina E.S., Parshin V.S. Possibilities of compression elastography and shear wave elastography in differential diagnosis of benign nodules and papillary thyroid cancer. Diagnosticheskaya i intervencionnaya radiologiya = Diagnostic and interventional radiology 2016;10(4):28–34. (In Russ.).Шикина Е.С., Паршин В.С. Возможности компрессионной эластографии и эластографии сдвиговой волны в дифференциальной диагностике доброкачественных узловых образований и при папиллярном раке щитовидной железы. Диагностическая и интервенционная радиология 2016;10(4):28–34.Miller T., Ying M., Sau Lan Tsang C. et al. Reliability and validity of ultrasound elastography for evaluating muscle stiffness in neurological populations: a systematic review and meta-analysis. Phys Ther 2021;101(1):pzaa188. DOI: 10.1093/ptj/pzaa188.Aslan H., Analan P.D. Is there a correlation between Reimers’ hip migration percentage and stiffness of hip muscles measured by shear wave elastography in children with cerebral palsy? Ann Phys Rehab Medicine 2018;61:e304.Bertan H., Oncu J., Vanli E. et al. Use of shear wave elastography for quantitative assessment of muscle stiffness after botulinum toxin injection in children with cerebral palsy. J Ultrasound Med 2020;39(12):2327–37. DOI: 10.1002/jum.15342.Ceyhan Bilgici M., Bekci T., Ulus Y. et al. Quantitative assessment of muscle stiffness with acoustic radiation force impulse elastography after botulinum toxin A injection in children with cerebral palsy. J Med Ultrasonics 2018;45(1):137–41. DOI: 10.1007/s10396-017-0780-y.Boulard C., Mathevon L., Lapole T. et al. Analysis of reproducibility of 2D Ultrasound imaging with transient ShearWave Elastography on spastic gastrocnemius medialis muscle in children with spastic hemiplegic cerebral palsy. Ann Phys Rehabil Med 2015;58:e76. DOI: 10.1016/j.rehab.2015.07.186.Boulard C., Mathevon L., Arnaudeau L.F. et al. Reliability of Shear Wave Elastography and Ultrasound Measurement in Children with Unilateral Spastic Cerebral Palsy. Ultrasound Med Biol 2021;47(5):1204–11. DOI: 10.1016/j.ultrasmedbio.2021.01.013.Boulard C., Gautheron V., Lapole T. Mechanical properties of ankle joint and gastrocnemius muscle in spastic children with unilateral cerebral palsy measured with shear wave elastography. J Biomech 2021;124:110502. DOI: 10.1016/j.jbiomech.2021.110502.Boyaci A., Tutoglu A., Boyaci N. et al. Changes in spastic muscle stiffness after botulinum toxin A injections as part of rehabilitation therapy in patients with spastic cerebral palsy. Neuro Rehabil 2014;35(1):123–9. DOI: 10.3233/NRE-141107.Brandenburg J.E., Eby S.F., Song P. et al. Quantifying effect of onabotulinum toxin a on passive muscle stiffness in children with cerebral palsy using ultrasound shear wave elastography. Am J Phys Med Rehabil 2018;97(7):500–6. DOI: 10.1097/PHM.0000000000000907.Brandenburg J.E., Eby S.F., Song P. et al. Quantifying passive muscle stiffness in children with and without cerebral palsy using ultrasound shear wave elastography. Dev Med Child Neurol 2016;58(12):1288–94. DOI: 10.1111/dmcn.13179.Corrado B., Albano M., Caprio M.G. et al. Usefulness of point shear wave elastography to assess the effects of extracorporeal shockwaves on spastic muscles in children with cerebral palsy: an uncontrolled experimental study. MLTJ 2019;9(1):124–30. DOI: 10.32098/mltj.01.2019.04.Dağ N., Cerit M.N., Şendur H.N. et al. The utility of shear wave elastography in the evaluation of muscle stiffness in patients with cerebral palsy after botulinum toxin A injection. J Med Ultrason (2001) 2020;47(4):609–15. DOI: 10.1007/s10396-020-01042-6.Analan P., Aslan H. Association between the elasticity of hip muscles and the hip migration index in cerebral palsy. J Ultrasound Med 2019;38(10):2667–72. DOI: 10.1002/jum.14969.Kwon D.R., Park G.Y., Lee S.U., Chung I. Spastic cerebral palsy in children: dynamic sonoelastographic findings of medial gastrocnemius. Radiology 2012;263(3):794–801. DOI: 10.1148/radiol.12102478.Lallemant-Dudek P., Vergari C., Dubois G. et al. Ultrasound shearwave elastography to characterize muscles of healthy and cerebral palsy children. Sci Rep 2021;11(1):3577. DOI: 10.1038/s41598-021-82005-w.Lee S.S., Gaebler-Spira D., Zhang L.Q. et al. Use of shear wave ultrasound elastography to quantify muscle properties in cerebral palsy. Clin Biomech (Bristol, Avon) 2016;31:20–8. DOI: 10.1016/j.clinbiomech.2015.10.006.Park G.Y., Kwon D.R. Sonoelastographic evaluation of medial gastrocnemius muscles intrinsic stiffness after rehabilitation therapy with botulinum toxin an injection in spastic cerebral palsy. Arch Phys Medicine Rehab 2012;93(11):2085–9. DOI: 10.1016/j.apmr.2012.06.024.Vola E.A., Albano M., Di Luise C. et al. Use of ultrasound shear wave to measure muscle stiffness in children with cerebral palsy. J Ultrasound 2018;21(3):241–7. DOI: 10.1007/s40477-018-0313-6.Parvin S., Taghiloo A., Irani A., Mirbagheri M.M. Therapeutic effects of anti-gravity treadmill (AlterG) training on reflex hyper-excitability, corticospinal tract activities, and muscle stiffness in children with cerebral palsy. IEEE Int Conf Rehabil Robot 2017;2017:485–90. DOI: 10.1109/ICORR.2017.8009295.Mansouri M., Birgani P.M., Kharazi M.R. et al. Estimation of gait parameter using sonoelastography in children with cerebral palsy. Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society. IEEE Engineering in Medicine and Biology Society. Ann Int Conference 2016;2016:1729–32. DOI: 10.1109/embc.2016.7591050.Picelli A., La Marchina E., Gajofatto F. et al. Sonographic and clinical effects of botulinum toxin Type A combined with extracorporeal shock wave therapy on spastic muscles of children with cerebral palsy. Dev Neurorehabil 2017;20(3):160–4. DOI: 10.3109/17518423.2015.1105320.